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Funcionalidad del órgano auditivo de Urania boisduvalii  (Lepidoptera: Geometroidea: Uraniidae) y su posible importancia conductual

Martha Pérez y Alejandro Barro
Dpto. Biología Animal y Humana, Facultad de Biología, Universidad de La Habana.

RESUMEN

La comunicación acústica de los lepidópteros diurnos parece haber derivado de la capacidad de los  nocturnos de detectar a los murciélagos insectívoros. En el proceso de adaptación a la vida diurna, los lepidópteros quedan fueran del alcance de la señal de ecolocalización de los murciélagos y la capacidad auditiva puede degenerar o mantenerse y derivar hacia la comunicación intraespecífica. Se ha sugerido que en algunos uránidos los órganos timpánicos están degenerando. Sin embargo, Urania boisduvalii, una especie endémica de Cuba, de hábitos diurnos, presenta órganos auditivos timpánicos y estructuras productoras de sonido bien desarrolladas, por lo cual es una buena candidata para suponer que usan las señales acústicas como medio de comunicación intraespecífica. El registro electrofisiológico del nervio timpánico de esta especie demostró que presentan máxima sensibilidad a frecuencias entre 15 y 20 kHz. Las curvas de audibilidad de machos y hembras resultan paralelas, pero a frecuencias entre 5 y 25 kHz el macho es más sensible que la hembra. El umbral absoluto del órgano  (27 dB) es comparable a la de los lepidópteros más sensibles. Las dos células que componen el órgano codifican adecuadamente la intensidad  y la duración de los estímulos acústicos, tanto artificiales como naturales. Las frecuencias  de máxima sensibilidad  se corresponden con las frecuencias de máxima emisión de sonido de los machos. A partir de estos resultados y de observaciones de campo podemos concluir que el órgano es totalmente funcional y que probablemente intervenga en la comunicación intraespecífica en el contexto de la defensa del territorio.
Palabras clave: audición, codificación de información, órgano timpánico, lepidópteros

INTRODUCCIÓN

Urania boisduvalii es una especie de lepidóptero endémica de Cuba, de hábitos diurnos, que presenta órganos auditivos timpánicos y estructuras productoras de sonido. La comunicación acústica en los lepidópteros diurnos parece haber derivado de la capacidad ancestral de las especies nocturnas de detectar a sus principales depredadores, los murciélagos insectívoros. Se ha propuesto que  la adopción de hábitos diurnos, en sí misma, fue una forma de evadir a tales depredadores  (Surlykke et al., 1998).
En el proceso de adaptación a la vida diurna, los lepidópteros quedan fueran del alcance de la señal de ecolocalización de los murciélagos y en consecuencia la capacidad auditiva puede degenerar o mantenerse y en algunos casos derivar hacia la comunicación intraespecífica (conducta de apareamiento, territorialidad), en función de lo cual conservan también sus órganos productores de sonido (Surlykke, 1986; Surlykke and Fullard, 1989; Fullard, 1994; Surlykke and Treat,1995; Fullard et al.,1997; Surlykke et al., 1998; Fullard, 1999; Yack et al.,2000, Muma and Fullard, 2004).
Fullard (1983) al estudiar una especie de Uraniidae de Nueva Guinea, sugirió la existencia de un  proceso de degeneración de los órganos timpánicos.  Sin embargo, las especies del género Urania, por ser de hábitos fundamentalmente diurnos, poseer órganos timpánicos bien desarrollados y estructuras productoras de sonido (Lees, 1992; Barro et al. 2009) resultan buenas candidatas para suponer que usan las señales acústicas como medio de comunicación intraespecífica, como fue sugerido por Lees (1929). Coro (1986) a partir de de tres ejemplares de U. boisduvalii describe la respuesta del nervio timpánico a estímulos de diferentes frecuencias, intensidades y duraciones, sugiriendo que el órgano es funcional.
A partir de estos antecedentes nos plantamos como objetivo determinar la capacidad de los órganos timpánicos de U. boisduvalii de detectar y codificar las características de las señales acústicas, utilizando estímulos tanto artificiales como naturales y analizar su posible papel conductual.

MATERIALES Y MÉTODOS

           Se utilizaron ejemplares adultos de uno y otro sexo de Urania boisduvalii (Guérin 1829) (Geometroidea: Uraniidae) (Fig. 1) obtenidos a partir de huevos recolectados en su hábitat natural en Piedra Alta, Santa Cruz del Norte, Mayabeque. Los individuos fueron mantenidos en condiciones de laboratorio a temperatura, humedad y fotoperiodo ambientales de La Habana.

El registro de la actividad eléctrica del órgano timpánico se realizó mediante un electrodo de metal en forma de gancho colocado debajo del nervio timpánico según la técnica usada por Coro (1986). Las señales del electrodo fueron amplificadas, filtradas y posteriormente digitilizadas a una frecuencia  de 40 kHz en un set electrofisiológico convencional acoplado a una computadora. Los registros se realizaron en el interior de una cámara de Faraday recubierta internamente de un material acústico absorbente. Para el registro y análisis de la actividad eléctrica se utilizó el programa BatSound 2.0.
Las preparaciones fueron estimuladas con pulsos artificiales emitidos por una bocina situada  dentro de la cámara de Faraday, a 15 cm de la preparación, a 0° con respecto al eje medio del cuerpo de la polilla y en el mismo plano que esta.
Para obtener las curvas de sensibilidad espectral de la célula A1 se usaron pulsos de 5 ms de duración, 0.5 ms tiempo de ascenso, 5 Hz de frecuencia de repetición y frecuencias entre 5 y 60 kHz. Las frecuencias fueron aplicadas en pasos de 5 kHz de forma aleatoria, comenzando y terminando con 20 kHz, lo cual permitía  comprobar que la preparación no hubiera perdido sensibilidad. La intensidad umbral (IU) para cada una de las frecuencias fue determinada mediante control auditivo. El criterio de respuesta umbral de la célula A1 fue de dos potenciales de acción  por pulso (PA/pulso), lo cual se comprobó visualmente en la pantalla del osciloscopio. Se obtuvieron curvas de audibilidad en 11 hembras y 16 machos.
Para el análisis de la codificación de intensidad a diferentes duraciones se utilizaron pulsos de 20 kHz, 0,5 ms de tiempo de ascenso, duraciones de 1, 5, 10, 20 y 50 ms e intensidades entre 25 y 80 dB SPL, con pasos de 5 dB. Cada combinación de intensidad y duración se repitió 12 veces y para cada una se determinó el número de PA/pulso de las células A1 y A2 y su periodo de latencia (PL). Se  cuantificó la respuesta de tres machos y dos hembras. La respuesta a pulsos de corta duración (1 y 5 ms) se consideró valida cuando aparecía como mínimo en el 50% de las veces que se repetía cada combinación de duración e intensidad.
La estimulación natural se realizó utilizando el sonido emitido por  tres machos de U. boisduvalii mientras eran sujetados por las alas y estimulados con tacto ligero en la cabeza o el extremo del abdomen. Los machos emisores se ubicaron a diferentes distancias de la preparación electrofisiológica (4, 8, 16, 32, 64, 128, 256, 512 cm) como una forma de variar la intensidad del sonido que llegaba hasta el individuo receptor. Las emisiones se controlaron auditivamente a través del sistema heterodino de un detector de murciélagos U-30, cuya salida se conectó a un  canal de entrada de la tarjeta de audio de la computadora. La respuesta a este estímulo natural se registró en seis ejemplares (tres de cada sexo).
Los valores de intensidad umbral (IU) en la gama de frecuencias entre 10 y 30 kHz se compararon en todos los especímenes estudiados de cada sexo (11 hembras y 16 machos) mediante un ANOVA de clasificación simple y efectos fijos, después de comprobar que todos los datos cumplían con los requisitos de distribución normal y homogeneidad de varianza mediante las pruebas Kolmogorov-Smirnov (p>0.10) y Bartlett, respectivamente. Cuando los resultados del ANOVA fueron significativos (F=29.5, p<0.0001 para las hembras y  F=38.8, p<0.0001 para los machos), se aplicó una prueba de comparaciones múltiples de Dunnet.
Para analizar si había diferencias en la sensibilidad entre los sexos se comparó la intensidad umbral entre machos y hembras a cada una de las frecuencias estudiadas mediante la prueba U de Mann-Whitney.
Los valores de número de PA/p y de duración del PL se cuantificaron en tres ejemplares machos y dos hembras y se les calculó la media y la desviación standard.

RESULTADOS

U. boisduvalli posee órganos timpánicos abdominales con un marcado dimorfismo sexual. En las hembras, se encuentran en posición ventral, entre el primero y el segundo segmento abdominal. La membrana timpánica tiene forma casi circular, la zona periférica presenta estrías radiales y aspecto iridiscente. Está rodeada de un ancho marco esclerotizado (Fig. 2A). En los machos, los órganos timpánicos se encuentran entre el 2do y el 3er segmento del abdomen en posición latero-dorsal. La membrana timpánica presenta menor área que en las hembras, tiene una forma más elíptica y carece de estrías. El marco esclerotizado es menos prominente que en la hembra (Fig.2B). El estigma, zona blanquecina que rodea al punto donde se inserta el órgano cordotonal a la membrana timpánica, se ubica de forma excéntrica en los dos sexos.
Sensibilidad espectral
Las curvas de sensibilidad espectral promedio para 11 hembras y 16 machos muestran que en los dos sexos, el receptor auditivo A1 responde en toda la gama de frecuencias utilizadas  (5 a 60 kHz) (Fig. 3). Para delimitar la gama de máxima sensibilidad se compararon los valores de IU a las frecuencias entre 10 y 30 kHz obtenidos en todos los experimentos de cada uno de los sexos. El análisis estadístico mostró que no hay diferencias significativas (p<0.05) en la IU entre 15 y 20 kHz, aunque 20 kHz si difiere de las demás frecuencias analizadas (10, 25 y 30 kHz). De estos resultados se puede concluir que independientemente del sexo, el OT de U. boisduvalii presenta una meseta de mejor audibilidad en frecuencias entre 15 y 20 kHz. Los valores del ancho de banda a 20 dB  y el Q10  para las curvas de las hembras (11,9 kHz y 1,67) no mostraron diferencias significativas con los de los machos (13,7 kHz y 1,48) por lo que se puede afirmar que presentan el mismo grado de sintonización.
Aunque las curvas de audibilidad de machos y hembras resultan paralelas, la sensibilidad, al menos para algunas frecuencias, es diferente (Fig. 4). La prueba U de Mann-Whitney mostró que a las frecuencias entre 30 y 60 kHz no hay diferencias significativas entre los individuos de uno y otro sexo. A frecuencias entre 5 y 25 kHz. los machos resultaron más sensibles que las hembras. La IU en 20 kHz es 8 dB menor en el macho (27 dB) que en la hembra (35 dB), lo cual resulta altamente significativo (p<0.001).
Intensidad – respuesta a diferentes duraciones
Para analizar la capacidad del órgano auditivo de U. boisduvalii, de codificar las características del estímulose utilizaron pulsos de 20 kHz (frecuencia que cae dentro de la gama de máxima sensibilidad espectral) de diferentes duraciones e intensidades. En la figura 4, se muestran los oscilogramas de la respuesta de un macho  a pulsos de 20 kHz, 0,5 ms de tiempo de ascenso, 20 ms de duración y diferentes intensidades. A 30 dB, comienza la respuesta de la célula A1. En la medida que aumenta la intensidad esta célula va aumentando el número de potenciales por pulso y disminuyendo su periodo de latencia. Cuando la intensidad alcanza 50 dB, se incorpora a la respuesta la célula A2, cuyos potenciales (de menor amplitud) aumentan también en número con la intensidad  y se van intercalando o superponiendo con los de A1.
Al cuantificar el cambio en el número de PA/ pulso de las dos células con la intensidad a las cinco duraciones utilizadas se obtuvieron gráficos como el representado en la figura 5 para un ejemplar macho. La célula A1 responde a pulsos de 1 ms, con el umbral en 40 dB y poco cambio con los aumentos de intensidad. Con duraciones entre 5 y 50 ms, la respuesta umbral se alcanza a menor intensidad (30-25 dB) y la pendiente con que aumenta la respuesta entre la intensidad umbral y 55-60 dB se va haciendo cada vez mayor. A intensidades superiores a 60 dB y duraciones de 5 y 20 ms se aprecia tendencia a la saturación. Con estímulos 50 ms la saturación va  seguida de una caída en el número de PA/p.
El umbral de respuesta de la célula A2 (Fig. 5B)  aparece a intensidades entre 15 y 20 dB superiores al umbral de A1 y.la variabilidad de la respuesta es más alta. En el gráfico escogido para ilustrar, la respuesta de esta célula a pulsos de 1ms resultó muy inestable, por lo que no se representó, pero en otras preparaciones se observó respuesta semejante a la de A1. El número de PA/p a cada duración aumenta con la intensidad y tiende a saturarse  aproximadamente a 70 dB. A pesar de su mayor umbral, esta célula alcanza un número máximo de PA/p a cada duración semejante al de A1. La variación de la respuesta con la intensidad y la duración en dos hembras analizadas, fue similar a la de los machos, excepto en lo que se deriva de su mayor umbral de respuesta.
Respuesta a estímulos naturales
Teniendo en cuenta que los machos del género Urania emiten señales acústicas y que éstas parecen ser utilizadas en la comunicación intraespecífica (Lees, 1992;  Barro et al., 2009) se estimuló el órgano timpánico de individuos de los dos sexos con el sonido emitido por machos de esta especie colocados a diferentes distancias de la preparación electrofisiológica de manera que la intensidad que llegaba al órgano receptor fuera diferente.
En los seis animales estudiados, se registraron respuestas de las células A1 y A2, tanto ante pulsos aislados de breve duración (0.4 a 0.7 ms), como a trenes de pulsos (Figura 6 A y B). Ante pulsos aislados, en la mayoría de los experimentos, se encontró  respuesta del  órgano timpánico (tanto de la célula A1 como de la A2) únicamente cuando el macho emisor se encontraba a distancias entre  4 y 32 cm de la preparación electrofisiológica.
A las señales emitidas en forma de trenes, la célula A1 de las seis preparaciones respondió a todas las distancias, mientras que para que apareciera respuesta de la célula A2 en todas ellas, la distancia del macho emisor tuvo que ser igual o inferior a 32 cm.

DISCUSIÓN

La morfología externa del órgano timpánico de U. boisduvalii y su dimorfismo sexual se corresponde con lo descrito para esta especie por Coro (1986) y por Eltringham (1923) para otra especie de uránido.
La gama de frecuencias mejor detectadas (entre 15 y 20 kHz) cae en el rango de máxima sensibilidad de la mayoría de los lepidópteros: 15-55 kHz (Fenton y Fullard, 1979; Fullard, 1984; Norman y Jones 1994). Sin embargo, difiere ligeramente de lo reportado anteriormente por Coro (1986) en tres especímenes de U. boisduvalii (20-25 kHz) y está desplazada hacia menores frecuencias que las descritas por Surlykke y Filskov en 1997 (20-30 kHz) para geométridos nocturnos. En cambio, esta gama de mejor audibilidad se acerca al óptimo en 12 kHz encontrado para el  geométrido diurno  Archiearis parthenias por Surlykke et al. (1998). A diferencia de este, U. boisduvalii conserva buena sensibilidad a las altas frecuencias.
El umbral del órgano a 20 kHz (27 dB SPL para los machos y 35 dB SPL para las hembras) indica una sensibilidad semejante a la de otras especies de lepidópteros a su frecuencia óptima (IU entre 26 y 50 dB SPL) (Fullard, 1984; Coro, 1986; Surlykke and Gogala, 1986, Coro y  Barro, 1997) e inferior a la de otros geométridos cuyos umbrales varían entre 35-45 dB (Surlykke y Filskov, 1997; Surlykke et al. 1998). El umbral de los machos es igual al de Hecathesia thyridion (Surlykke y Fullard, 1989) y Speiredonia spectans (Fullard et al., 2008)consideradas especies de noctuidos muy sensibles.
La capacidad de este órgano de codificar la intensidad del estímulo con un aumento en el número de potenciales de acción por pulso, disminución del periodo de latencia y reclutamiento de la célula A2 se corresponde con los mecanismos de codificación descritos para los órganos timpánicos (Roeder, 1964, Coro, 1986; Coro y Pérez, 1984; Pérez y Coro 1984, 1985, 1986;  Pérez y  Zhantiev, 1976; Mason y Faure (2004), Fullard (2006)  y para los receptores en general (Kandel 2000). Con el aumento de la duración, el número de PA/pulso de las dos células se hace mayor para todas las intensidades lo cual coincide con lo descrito en Empyreuma pugione y Spodopera frugiperda por Pérez et al., 1991. Esto evidencia que el órgano timpánico de  U. boisduvallii es también capaz de codificar la duración del estímulo.
La célula A2, no responde de forma estable a estímulos de corta duración  en E. pugione (Pérez y Coro, 1984; Pérez et. al., 1991) y no aparece en la respuesta a pulsos de 20 ms en Cycnia tenera (Fullard et al., 2003). Por estas y otras razones estos últimos autores consideran que es vestigial y que no toma parte en la conducta de vuelo evasivo ante la llamada de ecolocalización de los murciélagos. En U. boisduvalii, en cambio, responde a todas las duraciones utilizadas e incluso a los mucho más breves pulsos (0.4.-0.7 ms) que  emiten  los machos. Su respuesta comienza a intensidades entre 15  y 20  dB mayores que la de A1 en dependencia de la duración, tal como se reporta ampliamente en la literatura (Roeder and Treat 1957; 1961; Agee, 1967; Coro y Pérez, 1984, Pérez y Coro, 1984; Pérez et al.,1991 El número de PA/p de esta célula se incrementa con la duración a cada intensidad y con la intensidad a cada duración al menos en cierta gama. y el número máximo de PA/p llega a ser similar al de la célula A1.
Por último, la respuesta a estímulos naturales emitidos por los machos evidenció que los órganos timpánicos de esta especie son capaces de detectar estas señales y que ambas células auditivas responden tanto a los pulsos aislados como a los trenes. Como es de esperar la respuesta a pulsos aislados requiere mayor intensidad para excitar al órgano, de modo que son detectados solo cuando el macho emisor se encuentra  a distancias entre 4 y 32 cm. Los trenes de pulsos, aportan una mayor cantidad de energía y en consecuencia son detectados por la célula A1 a todas las distancias y por la A2  a partir de 32 cm.
La respuesta de la célula A2 a pulsos tan breves como las de las señales naturales y la capacidad de codificar las características del estímulo como muestran los resultados de este trabajo con estímulos de diferente intensidad y duración indican que, lejos de ser vestigial como ha sido sugerido en otras especies (Fullard, 2003) esta célula  participa en la codificación de las características de los estímulos acústicos.
Importancia conductual de la comunicación acústica
La  total funcionalidad del órgano timpánico de U. boisduvalli evidenciada en este trabajo hace suponer que estamos en presencia de un caso en que en la vida diurna, los mecanismos de recepción de sonido se han conservado. Cabría entonces preguntarse ¿en función de que se han conservado?  Teniendo en cuenta la existencia de un sofisticado órgano productor de sonido, también funcional (Barro, 2006; Barro et al., 2009) creemos que la audición en combinación con la diferenciación de ese órgano productor de sonido, se han puesto a disposición de otra función, la comunicación intraespecífica, como fue sugerido por Lees (1992). Una evidencia a favor de ello, es la coincidencia entre la gama de máxima sensibilidad del órgano auditivo (15-20 kHz) y la frecuencia de máxima emisión del órgano encontrada por Barro  (2006)  y mostrada en la  Figura 7.
El uso del sonido como forma directa de atracción de la pareja en el contexto de la conducta de apareamiento en U. boisduvalii  no parece ser probable. En ninguno de los apareamientos observados en el laboratorio se detectó emisión de sonido por parte del macho (Barro, 2009), lo cual coincide con lo descrito por Lees (1992) para otras especies del género Urania.
En cambio, en nuestras observaciones de campo en diferentes regiones del país, hemos detectado machos de U. boisduvalii emitiendo sonido en las cercanías de sus plantas de percha u hospederas, mientras persiguen a otro ejemplar de su misma especie, a otro insecto, e incluso a un pequeño murciélago insectívoro. La persecución suele durar varios segundos y cuando el intruso abandona el territorio el macho emisor regresa a su sitio de percha o vuela en círculos alrededor de la planta desde donde comenzó la persecución y deja de producir sonido. Esta conducta apoya la sugerencia de  Lees (1992) acerca de que el sonido producido por los machos del género Urania pudiera estar relacionado con la defensa de un territorio y resulta similar a la descrita para otros lepidópteros diurnos como Hecatesia thyridion (Agaristidae) por Surlykke and Fullard (1989) y Hamadryas feronia (Nymphalidae) por Yack et al. (2000). En esta última especie, los machos marcan el  territorio en función del apareamiento. La hembra es atraída por el macho que defiende el territorio y usualmente copula con él (Alcock et al., 1989;  Surlykke and Fullard, 1989). No podemos descartar que ambas funciones se combinen también en Urania. Los argumentos para esta afirmación son los siguientes: i) los movimientos generados para producir sonido parecen facilitar la liberación de feromonas en otras especies (Heller y Krahe, 1994; Spangler et al., 1984); ii) Lees (1992) observó que en U. fulgens, simultáneamente con la estridulación se produce la eversión de un penacho de pelos situado entre la coxa y el fémur, que podría dispersar alguna sustancia química y iii) U. boisduvalii, posee igualmente ese penacho de pelos. Para establecer la relación entre ambos mecanismos de comunicación  se imponen observaciones de la conducta de apareamiento en condiciones naturales.

CONCLUSIONES

Los órganos timpánicos de Urania boisduvalii, están bien desarrollados y presentan un marcado dimorfismo sexual.
En los dos sexos, el órgano auditivo responde a estímulos acústicos tanto artificiales como naturales con alta sensibilidad y codifica adecuadamente la intensidad y la duración del estímulo acústico.
El papel funcional de la audición parece estar relacionado con la comunicación intraespecífica en el contexto de la defensa del territorio.

LITERATURA CITADA

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